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Micobotánica-Jaén
La primera revista digital de Micología y Botánica en castellano. ISSN 1886-8541
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AÑO IX Nº 1 / ENERO - MARZO 2014

Contribución al conocimiento de los polinizadores y visitantes florales de Primulaceae en la península ibérica (Insecta)

por J. Lara Ruiz
Micobotánica-Jaén AÑO IX Nº 1 (2014) ISSN 1886-8541
 
Resumen. LARA RUIZ, J. (2014). Contribución al conocimiento de los polinizadores y visitantes florales de Primulaceae en la península ibérica (Insecta).
Se aportan datos sobre los insectos polinizadores y visitantes de 17 especies de Primulaceae de los géneros: Anagallis (2 spp.), Androsace (1 sp.), Centunculus (1 sp.), Coris (1 sp.), Lysimachia (3 spp.), Primula (7 spp.), Samolus (1 sp.) y Soldanella (1 sp.) en la península ibérica. Sus insectos visitantes fueron estudiados entre 1998-2001 en los Pirineos (Huesca, Lérida, Gerona) y el macizo Cazorla-Segura (Jaén, España), encontrándose 186 especies. Los resultados indican que las corolas brillantemente coloreadas de Primula atraen a los insectos produciéndose la polinización cruzada. Los visitantes principales de P. acaulis, P. elatior y P. veris son Hymenoptera (Bombus) y Lepidoptera (Gonepteryx rhamni), ya que con sus largas probóscides (21 mm en el caso de Bombus muscorum y 13 en Gonepteryx rhamni) acceden fácilmente a succionar el néctar oculto en el fondo del tubo corolino de unos 20 mm de longitud media, mientras que P. farinosa, P. hirsuta, P. integrifolia y P. latifolia son visitadas principalmente por mariposas. Macropis (Melittidae), es una abeja solitaria especializada en visitar Lysimachia spp. En cambio, Androsace es visitada por la avispa Pompilius viaticus (Pompilidae) y mariposas. Las flores de Anagallis spp. son homógamas (maduran al mismo tiempo anteras y pistilo) por lo que frecuentemente se autopolinizan, siendo muy raramente visitadas por la abeja solitaria Lasioglossum morio (Halictidae). También en Centunculus es frecuente la autopolinización por el mismo motivo. La xerofilia de Coris hace que sus flores sean visitadas por la abeja (Apis mellifera) y abejorros (Bombus). En cambio Samolus, que habita en ambientes ligados a los cursos de agua, es visitada por Diptera Syrphidae (Syritta pipiens) y Bombyliidae (Bombylius). Finalmente, Soldanella, de ambiente alpino, es visitada por mariposas. Las recompensas para los insectos visitantes son néctar y polen en Androsace, Coris, Primula y Soldanella y solamente polen en Anagallis, Centunculus, Lysimachia y Samolus.
Palabras clave: Primulaceae, Anagallis, Androsace, Centunculus, Coris, Lysimachia, Primula, Samolus, Soldanella, visitantes florales, Hymenoptera, Lepidoptera, Diptera, Coleoptera, Thysanoptera, Pirineos, Cazorla-Segura, península ibérica.
Summary. LARA RUIZ, J. (2014). Contribution to the knowledge of the pollinator and visitor insects of Primulaceae in Iberian Peninsula.
Data about pollinator and visitor insects of 17 species of Primulaceae: Anagallis (2 spp.), Androsace (1 sp.), Centunculus (1 sp.), Coris (1 sp.), Lysimachia (3 spp.), Primula (7 spp.), Samolus (1 sp.) y Soldanella (1 sp.) in the Iberian Peninsula are presented.
Key words: Primulaceae, Anagallis, Androsace, Centunculus, Coris, Lysimachia, Primula, Samolus, Soldanella, visitor insects, Hymenoptera, Lepidoptera, Diptera, Coleoptera, Thysanoptera, Pyrenees, Cazorla-Segura, Iberian Peninsula.
 

Introducción

La familia Primulaceae comprende unas 1000 especies distribuidas por todo el mundo, agrupadas en 23 géneros de los cuales 11 están presentes en la península ibérica representados por 40 especies. Las especies de Anagallis, Lysimachia, Primula y Samolus se distribuyen por toda la península. Las de Androsace y Soldanella habitan en las montañas septentrionales de ambiente eurosiberiano. Centunculus, desde el norte ibérico, llega hasta el centro, mientras que Coris habita en el dominio mediterráneo (Morales, 1997).

Los reclamos de las Primulaceae para atraer a los insectos diurnos son: el color y la forma de la corola de sus flores y el aroma que desprenden, sobre todo para los nocturnos (polillas) (Gaskett et al., 2005). Las recompensas que obtienen son el néctar y/o polen. Sólo ofrecen polen a los insectos visitantes las especies de los géneros: Anagallis, Centunculus, Lysimachia y Samolus. Y néctar y polen: Androsace, Coris, Primula y Soldanella.

En las especies homógamas (maduración de anteras y pistilo al mismo tiempo) de Anagallis y Centunculus se produce la autogamia preferentemente mientras que en las heterogamias (Androsace, Coris, Lysimachia, Primula, Samolus y Soldanella, en que anteras y pistilo maduran en tiempos diferentes) tiene lugar la polinización entomófila (Knuth, 1906). La variación en el tamaño, forma y color de la flor está correlacionada con la polinización (Darwin, 1877). Así, las flores de Primula son grandes y de colores llamativos para atraer a los insectos. Además, presentan “guías de néctar”, manchas de color diferente al de los pétalos, en el centro de la corola, irradiando desde la fuente de recompensa (el néctar). Esta zona de alto contraste con reflectancia ultravioleta (invisible para el ojo humano pero, en cambio, visible para el de la abeja, ya que su espectro visible, contrariamente al nuestro, alcanza el ultravioleta), ayuda al insecto a localizar rápidamente el centro de la flor, dirigiéndolo hacia el néctar, lo cual supone una mutua ventaja, fruto de la coevolución planta-insecto: para el insecto, una rápida recolección de néctar; para la planta, una polinización más eficiente (Gilbert & Raven, 1975). En insectos nocturnos como las polillas donde el estímulo visual no existe, la fragancia de la flor es especialmente importante (Vainstein et al., 2001). Además, las primaveras (Primula) presentan dioecia (flores unisexuales dispuestas en dos individuos diferentes, uno masculino y otro femenino) y distilia (flores de estilo corto y de estilo largo) para impedir la autopolinización (Darwin, 1877). Los polinizadores de las especies de esta familia de plantas han sido poco estudiados. Fue Darwin (1877) el primero en confeccionar una lista de los polinizadores de Primula. Posteriormente Woodwell (1960) la amplió a 150 especies que incluye mariposas diurnas, polillas, abejas solitarias, coleópteros y tisanópteros.

La biología reproductiva de Primula fue primeramente conocida por las investigaciones de Darwin (1877) sobre distilia. Posteriormente, ha sido estudiada en especies de Europa, Norteamérica, Japón y China (Ornduff, 1979, 1980; Schou, 1983; Campbell et al., 1986; Miller et al., 1994; Washitani et al., 1994a, 1994b; Matsumura & Washitani, 2000; Brys et al., 2004; Wu & Zhang, 2010).

Las flores de Primula spp., son generalmente homógamas, heterostilas y dimorfas, a veces, homostilas. Rara vez son protandras. Segregan néctar en la base del ovario y lo almacenan en el fondo del tubo corolino al que acceden las espiritrompas de Lepidoptera y las probóscides de abejas y abejorros (Knuth, 1906). Darwin (1887) demostró que cuando la flor de estigma de estilo largo recibe polen de la flor de anteras de filamentos largos o la flor de estigma de estilo corto recibe polen de la flor de anteras de filamentos cortos (“polinización legítima”) la fecundación es más elevada que cuando las flores de estilo largo reciben polen de flores de anteras de filamento corto o las flores de estilo corto reciben polen de flores de anteras de filamentos largos (“polinización ilegítima”). También encontró que las flores de P. veris eran estériles cuando se le impedían las visitas de los insectos y fértiles cuando éstos las visitaban.

Las flores amarillo-pálidas con la garganta de color amarillo de yema de huevo de P. elatior son heterostilas, presentando dos variedades: 1) brachistila: con el tubo corolino de 15-17 mm de longitud y 2) macrostila: con el tubo corolino de 12-14 mm de longitud. Los abejorros con probóscide larga (mayor de 7 mm de longitud) pueden libar las flores de tubo largo mientras que los de probóscide corta (menor de 7 mm) sólo pueden libar las flores de tubo corto. Sus corolas, por encima del cáliz, son perforadas por el abejorro Bombus terrestris para robar el néctar (Knuth, 1906).
También son heterostilas las flores amarillas con guía de néctar rojo-naranja de P. vulgaris, raramente isostilas (todas las flores tienen los estilos de la misma longitud). A menudo, el tubo de la corola es perforado por B. terrestris (Knuth, 1906).
Igualmente, las flores de un amarillo azufre de P. acaulis son heterostilas con una guía de néctar más oscura en la base de los lóbulos de la corola. El diámetro de su corola es de 3 cm. y la longitud del tubo de 2 cm.

Gonepteryx rhamni, Bombus hortorum y Anthophora plumipes son asiduos visitantes tanto de P. elatior como de P. veris y P. acaulis, y secundariamente, Bombylius spp. y Aglais urticae, por lo que se da hibridación entre estas tres especies (Knuth, 1906).
En P. farinosa, las flores de alta montaña (piso subalpino) son más grandes y llamativas, para atraer a los Lepidoptera (más abundantes en la alta montaña), que las flores del piso montano, adaptadas a atraer a los Hymenoptera (más abundantes en este piso) (Knuth, 1906).
Las flores de P. integrifolia son dimorfas y heterostilas, adaptadas a atraer a los Lepidoptera. Su tubo corolino púrpura-rojizo es de 10-14 mm. de longitud (Knuth, 1906).

En Lysimachia vulgaris se distinguen 3 variedades (Knuth, 1906): 1) áprica: con corola de 12 x 6 mm, de un amarillo dorado y roja en la base, filamentos estaminales rojos y estilo unos pocos milímetros más largo que los dos estambres más largos, lo que dificulta la autopolinización automática y facilita la polinización cruzada por insectos. Habita en lugares soleados. 2) úmbrica: con corola de 10 x 6 mm, de un amarillo brillante, filamentos estaminales amarillo-verdosos y estilo tan largo como los dos estambres más largos, lo que facilita la autopolinización automática por lo que no es visitada por los insectos. Habita en lugares umbrosos. Y c) intermedia: con corola de 10 x 5 mm, de un amarillo brillante, a veces rojizo en la base, filamentos rojizos y estilo un poco más largo que los dos estambres más largos lo que hace que la autopolinización automática sea más difícil que en la variedad úmbrica pero más fácil que en la variedad áprica. Habita en lugares de carácter intermedio. Unas veces se aproxima más a la variedad áprica, otras a la variedad úmbrica.

En las flores amarillo-huevo de L. nemorum, los estambres, divergentes, son de la misma longitud, mientras que el estigma se sitúa a un nivel ligeramente inferior por lo que la autofecundación por el contacto entre las anteras y el estigma es posible (Knuth, 1906).
En L. nummularium, cuando madura el polen, los estambres están al mismo nivel que el estigma por lo que la autofecundación es posible como ya señaló Darwin (1877), aunque la formación de semillas es muy baja.

Las flores rojas de 10-12 mm de diámetro de Anagallis arvensis se abren de 9 de mañana a 3 de tarde (hora solar). Si durante este tiempo son visitadas por insectos cargados de polen la fecundación cruzada es posible. Por la tarde se cierran y, como el estigma madura al mismo tiempo que los estambres, la autopolinización es posible al entrar el contacto el estigma con las anteras de los tres estambres más cortos (Knuth, 1906).

Las pequeñas flores blancas o rojizas de Centunculus minutus, en los días soleados, se abren durante un corto espacio de tiempo, entre 9 y 11 de mañana (hora solar), tiempo en que pueden ser visitadas por los insectos. El resto del día, y durante el mal tiempo, permanecen cerradas por lo que la autopolinización por cleistogamia (estando cerradas) o pseudocleistogamia, es mayoritaria (Knuth, 1906).

En Samolus valerandi el tubo corolino de 1 mm de longitud, esconde un anillo parecido a un nectario que segrega néctar. Anteras y estigma, que maduran al mismo tiempo, están al mismo nivel por lo que la autopolinización tiene lugar. Las visitas de insectos son extremadamente raras (Knuth, 1906).

En Soldanella alpina las flores violeta son homógamas, raramente protoginas. El néctar es segregado por un anillo escondido en el fondo del tubo corolino, almacenándose en su base. Cuando no son visitadas por los insectos (abejorros), tiene lugar la autopolinización (Knuth, 1906).

En Androsace spp., las especies homógamas y heterostilas, durante el buen tiempo segregan néctar en la base del ovario, que almacenan a poca profundidad (1-2 mm del tubo corolino), por lo que es alcanzado por la probóscide de Lepidoptera y Diptera, principalmente. La cercanía de estambres y estigma hace posible la autofecundación, en ausencia de insectos visitantes (Knuth, 1906).

En el presente estudio se anotaron los visitantes florales durante cuatro años consecutivos (1998-2001) (cf. Tabla I) en 17 especies de Primulaceae repartidas en dos áreas geobotánicas muy diferenciadas: los Pirineos (eurosiberiana) y el macizo Cazorla-Segura (mediterránea). Tanto las observaciones realizadas “in situ” como los censos elaborados se centraron en cuatro cuestiones: a) ¿es obligada la polinización cruzada por insectos en estas especies?, b) ¿cuáles son sus visitantes florales en el territorio de estudio? c) ¿tienen los insectos visitantes preferencia por alguna especie? y d) ¿cuál?

Nos parece interesante publicar este estudio porque presenta, según la bibliografía consultada, los primeros datos mundiales sobre visitantes florales de Centunculus y Coris y los primeros datos de la cuenca mediterránea para Androsace, Lysimachia, Samolus y Soldanella. Además de presentar nuevos datos para Anagallis y Primula.

 

Material y métodos

Se estudiaron las siguientes especies de Primulaceae: Anagallis arvensis L., A. foemina Mill, Androsace villosa L., Centunculus minutus L., Coris monspeliensis L., Lysimachia ephemerum L., L. nemorum L., L. vulgaris L., Primula acaulis (L.) L. ssp. acaulis, P. elatior (L.) L. ssp. elatior, P. farinosa L., P. hirsuta All., P. integrifolia L., P. latifolia Lapeyr., P. veris L. ssp. veris, Samolus valerandi L. y Soldanella alpina L. En la Tabla I se relacionan las localidades de estudio de cada especie, sitas en el Pirineo (Huesca, Lérida, Gerona) y el macizo Cazorla-Segura (Jaén, España).

1. Estudio de las plantas y localidades de estudio.

Se anotaron las formas vitales de cada especie, según la siguiente simbología: T = terófito, C = caméfito, H = hemicriptófito y G = neófito; el tamaño de la planta (en el caso de una población de individuos se anotaron la altura mínima y la máxima), su época de floración (expresada en numeración romana), el número de flores estudiadas (pertenecientes a un solo individuo o a una población, según la especie, siempre localizados en una superficie de 1 metro cuadrado) y se anotaron características como la homogamia, la homostilia, heterostilia y dioecia.

En Lysimachia vulgaris hay 3 tipos de plantas, según su hábitat: 1) plantas de solana, con corolas bien visibles de un amarillo oscuro, guía de néctar de color rojo, que produce al insecto visitante un fuerte contraste visual y estilo mucho más largo que las anteras, características que facilitan la polinización por los insectos, 2) plantas de umbría, de corolas de un amarillo claro menos visible, sin guía de néctar y en las que el estilo y los dos estambres inferiores son de igual longitud, hecho que posibilita la autopolinización, en ausencia de insectos visitantes y 3) formas de transición, presentando los dos tipos de polinización (cruzada y autopolinización).

Además, en las poblaciones de P. acaulis, P. elatior y P. veris se pueden encontrar los siguientes híbridos: P. acaulis x P. veris, P. elatior x P. veris y P. acaulis x P. elatior, que no tuvimos en cuenta en nuestro estudio. Estos híbridos son posibles debido a que las tres especies comparten los mismos polinizadores (Bombylius cf. major, Anthophora plumipes, Bombus terrestris y Gonepteryx rhamni) (Knuth, 1906).

2. Observaciones sobre la morfología floral.

Una vez por semana, se visitaron las diferentes especies de plantas durante todo el año para determinar en cada una de ellas el comienzo y el final de la época de floración. En el momento de mayor antesis, las visitas se intensificaron a 4 veces por semana durante los meses IV-VI a las primaveras de floración temprana (P. acaulis, P. elatior y P. veris) y VI-VIII, a las demás primaveras y el resto de las especies, excepto a Soldanella alpina, que se visitó en los meses V y VI. Sin embargo, este tiempo nos parece insuficiente para Coris, debido a la escasez de las visitas de insectos detectada en nuestros censos.

En cada visita, se anotó el período de vida de cada flor: número de flores recién abiertas y marchitas, época de floración (comienzo, período óptimo y final de la antesis).

Para determinar los caracteres morfológicos de la flor de cada especie se anotaron la forma de la corola, según la siguiente simbología: a = acampanada, r = rotácea, sl = sublabiada, t = tubular, u = urceolada, su color, la presencia o ausencia de guía de néctar, el diámetro medio de la corola y de la longitud del tubo corolino. (cf. Tabla II).

Las flores de Primula presentan dioecia y distilia: unas flores con estilo largo y otras con estilo corto. En las flores con estilo largo, éste alcanza la parte superior del tubo corolino mientras que los estambres se insertan a mitad del tubo. En las flores con estilo corto, éste llega sólo hasta la mitad del tubo mientras que los estambres se insertan en su parte superior. Ambas formas de flores se encuentran en plantas diferentes. Las flores de estilo largo se polinizan con polen de las flores de estilo corto y viceversa (polinización legítima), por lo que este dimorfismo asegura la polinización cruzada de la especie (Darwin, 1862). Todas segregan el néctar en la base del ovario, quedando oculto en el fondo del tubo corolino por lo que sólo es accesible a insectos de probóscide larga.

 

3. Observaciónes, censos y recolección de visitantes florales.


Se anotaron los insectos visitantes florales de cada una de las especies y sus recompensas (P = polen, N = néctar o ambos NP) (cf. Tabla II). Los observaciones diurnas se realizaron de 8 a 18 horas solares. Se anotaron las condiciones atmosféricas, según el siguiente protocolo: 1) cielo cubierto (a = 0-25%, b = 25-50%, c = 50-75%, d = 75-100%), 2) temperatura ambiental (a = inferior a 10ºC, b = 10-20ºC, c = 20-30ºC, d = superior a 30ºC), 3) viento (a = nulo, b = flojo e irregular, c = flojo y continuo, d = fuerte e irregular, e = fuerte y continuo) y 4) exposición de la flor (a = solana, b = umbría) (datos inéditos en el presente estudio, porque no ofrecieron una información significativa). Los períodos de observación se dividieron en intervalos de 10-15 minutos, realizándose censos de 5 minutos de duración. Las observaciones nocturnas se realizaron entre las 20-24 horas solares, utilizándose una lámpara de rayos ultravioleta durante las horas nocturnas.
Hay que señalar que en los días de mal tiempo los insectos no visitan las flores de estas plantas y además en los días soleados las visitas a las especies homógamas (Anagallis y Centunculus) son escasas por lo que tal vez un período de observación más prolongado proporcionaría nuevos datos.

Bombus terrestris fue observado con cierta frecuencia perforando el tubo corolino de Primula elatior ssp. elatior para robar el néctar.

Los visitantes florales fueron censados, recolectados, determinados en el laboratorio y conservados en la colección particular del autor.

 
Tabla I. Localidades de estudio con indicación de su altitud, UTM, hábitat y especies estudiadas.
 
Localidad
UTM
Altitud
Hábitat
Especie
Año
Villanueva del Arzobispo
30SVH92
680 m
Ruderal
Anagallis arvensis
1998
A. foemina
Bordes de Lladorre (Lladorre, Lérida)
31TCH52
1600 m
Prado geliturbado
Androsace villosa
1999
La Muela Alta (Iznatoraf, Jaén)
30SWH01
1400 m
Matorral heliófilo
Coris monspeliensis
1998
Arroyo Aguascebas Grande (Iznatoraf, Jaén)
30SWH01
500 m
Juncal
Lysimachia ephemerum
1998
Esterri de Cardós (Lérida)
30SWH51
1250 m
Abedular
Lysimachia nemorum
1999
Herbazal megafórbico
L. vulgaris
El Yelmo (Segura de la Sierra, Jaén)
30SWH23
1300 m
Quejigar
Primula acaulis ssp. acaulis
1998
P. veris ssp. veris
Río Cardós (Esterri de Cardós, Lérida)
31TCH51
1225 m
Bosque ripario
Primula elatior ssp. elatior
1999
Sobre Bonansa (Huesca)
31TCG09
1350 m
Turbera alcalina
Primula farinosa
2000
Posets (Benasque, Huesca)
31TBH91
1600 m
Veg. Casmofítica
Primula hirsuta
2000
1625 m
Prado alpino
P. integrifolia
1700 m
Canchal
Soldanella alpina
Setcases (Gerona)
31TDG49
1600 m
Veg. Casmofítica
Primula latifolia
2001
Mogón (Villacarrillo, Jaén)
30SVH91
430 m
Cañaveral
Samolus valerandi
1998
Prox. Puigcerdá (Lérida)
31TDG19
1200 m
Prado húmedo ácido
Centunculus minutus
2001
 

Resultados y discusión

Los parámetros que describen la fenología y la morfología floral de cada especie se presentan en la Tabla II y los datos de los visitantes florales en la Tabla III.

 
Tabla II. Datos fenológicos y morfológicos de las especies de Primulaceae estudiadas (fv = forma vital, tp = tamaño de la planta en cm, ef = época de floración, fc = forma de la corola, cc = color de la corola, dc = diámetro de la corola en mm, lt = longitud del tubo corolino en mm, G = guía de néctar, R = recompensa, nf = número de flores estudiadas, he = horas de estudio).
 
Especie
fv
tp
ef
fc
cc
dc
lt
G
R
nf
he
Anagallis arvensis
T
5-30
II-X
r
Azul/rojo
14-12
0.5-1
x
P
126
428
Anagallis foemina
T
5-30
II-XI
r
Azul
5-8
0.5
x
P
123
364
Androsace villosa
H
3-10
V-VIII
t
Blanco
8-9
3-3.5
x
NP
73
234
Centunculus minutus
T
1-4
V-IX
u
Blanco
2.5-3
0.8-2
x
P
32
126
Coris monspeliensis
C
10-30
II-VII
sl
Morado
9-16
4-6
-
NP
116
92
Lysimachia ephemerum
G
40-150
VI-IX
r
Blanco
8-13
3
x
P
504
912
Lysimachia nemorum
C
10-40
IV-VIII
r
Amarillo
6-8.5
4-6
x
P
127
872
Lysimachia vulgaris
H
50-150
VI-VIII
r
Amarillo
8-15
4-5
x
P
97
902
Primula acaulis
H
5-20
I-VI
t
Amarillo
25-40
20-30
x
NP
62
1028
Primula elatior
H
10-30
II-VII
t
Amarillo
25-30
9-18
x
NP
126
1114
Primula farinosa
H
5-30
V-VII
t
Rosa lila
3-8
4-7
x
NP
43
824
Primula hirsuta
H
3-10
V-VI
t
Lila rosa
12
3-8
x
NP
17
728
Primula integrifolia
H
1-6
V-VIII
t
Lila rojo
13
12
x
NP
14
543
Primula latifolia
H
5-25
V-VII
t
Violeta
15-20
6-10
x
NP
7
65
Primula veris
H
6-30
III-VII
t
Amarillo
18
10-28
x
NP
56
1214
Samolus valerandi
H
5-60
IV-X
r
Blanco
3
2-3
-
P
67
398
Soldanella alpina
H
5-15
IV-VII
a
Violeta
13
3
-
NP
24
294
 
Tabla III. Nº de especies de cada género o grupo funcional de visitantes florales encontrados en 17 especies de Primulaceae (B = Bombus y Xylocopa; A = Apis mellifera; ab = abejas solitarias; av = avispas; h = hormigas, S = Syrphidae; B = Bombylidae; m = otras moscas; c = coleópteros; p = polillas; ma = mariposas; H = Hemiptera; t = Thrips; Th = Thysanoptera, Ng = Nº de grupos; PR = presentes de 17).
 
Especie
B
A
ab
av
h
S
B
m
c
p
ma
H
t
Th
Ng
Anagallis arvensis
0
0
2
0
0
0
0
2
1
4
1
1
0
0
6
Anagallis foemina
1
0
1
0
0
0
0
2
0
1
1
1
0
0
6
Androsace villosa
4
1
0
1
0
5
0
8
0
0
3
0
0
0
6
Centunculus minutus
0
0
0
0
0
0
0
1
1
2
0
1
0
0
4
Coris monspeliensis
5
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
Lysimachia ephemerum
5
1
2
0
0
0
0
0
0
7
0
0
0
0
4
Lysimachia nemorum
3
1
2
0
0
1
0
5
1
2
0
2
0
0
8
Lysimachia vulgaris
5
1
7
2
0
1
0
2
2
19
0
1
0
0
9
Primula acaulis
10
1
5
0
1
2
2
23
3
28
7
1
1
1
13
Primula elatior
10
1
5
0
0
1
2
3
2
9
4
1
0
1
11
Primula farinosa
0
0
1
0
0
1
0
2
1
0
4
0
0
1
6
Primula hirsuta
2
0
0
0
0
1
1
1
1
4
3
0
0
1
8
Primula integrifolia
1
0
0
0
0
1
1
3
1
12
6
0
0
1
8
Primula latifolia
1
0
0
0
0
2
1
2
1
5
4
0
0
1
8
Primula veris
12
1
7
0
0
1
2
3
2
1
6
1
0
2
11
Samolus valerandi
0
0
0
0
0
1
1
3
0
0
0
0
0
0
3
Soldanella alpina
4
0
0
0
0
1
0
0
1
1
3
0
0
0
5
PR
13 de 17
8 de 17
9 de 17
2 de 17
1 de 17
12 de 17
7 de 17
14 de 17
12 de 17
13 de 17
11 de 17
8 de 17
1 de 17
7 de 17
 
Nº spp.
17
1
14
4
1
8
3
11
6
56
15
3
1
2
 

Globalmente, se registraron visitas a las 17 especies de Primulaceae estudiadas por 6 órdenes de insectos: Hymenoptera (10 familias, 14 géneros, 37 especies), Diptera (6 familias, 11 géneros, 22 especies), Lepidoptera (14 familias, 48 géneros, 71 especies), Coleoptera (4 familias, 5 géneros, 6 especies), Hemiptera (2 familias, 4 géneros, 3 especies) y Thysanoptera (1 familia, 3 géneros, 3 especies). (cf. Anexo).

Las especies registradas como visitantes más frecuentes fueron: Gonepteryx rhamni (Lepidoptera) y Bombylius spp. (Diptera). Se encontraron visitas por parte de 14 grupos funcionales. Los presentes en 10 o más grupos, en orden decreciente, fueron: otras moscas, polillas, Syrphidae, Coleoptera, mariposas diurnas y abejorros (Bombus + Xylocopa) (cf. Tabla III). Las 17 especies de Primulaceae estudiadas tuvieron entre 5 especies (S. valerandi) y 57 especies (P. acaulis ssp. acaulis) de visitantes florales pertenecientes a entre 1 y 5 órdenes.

Lysimachia nemorum fue la única especie visitada por los 6 órdenes de insectos encontrados. El número de grupos funcionales encontrados por especie oscila entre 2 y 12. De las 17 especies de Primulaceae estudiadas todas fueron generalistas en sus visitantes florales, tanto si se consideran las especies, los órdenes o los grupos funcionales -aunque Lysimachia spp. fueron preferentemente visitadas por Macropis spp. (Melittidae)-, excepto Coris que fue visitada por Apis mellifera y Bombus spp. y Samolus valerandi que lo fue por Diptera (Bombylius, Bombyliidae y Syrphidae).

La biología de la polinización de Anagallis arvensis, A. parviflora y A. monelli ha sido estudiada por Gibbs & Talavera (2001) que indicaron la autopolinización de las dos primeras especies y la visita de Halictidae a la tercera. Simpson & Neff (1983) señalan a Macropis como la abeja solitaria visitante de Lysimachia en el Nuevo Mundo. Kovtonyuk et al. (2000) citan a Bombus hypnorum como polinizador de Primula.

Basándonos en los estudios previos (Woodwell, 1960; Ornduff, 1980; Schou,1983; Campbell et al., 1986; Miller et al., 1994; Washitani et al., 1994a, 1994b; Wu & Zhang, 2010), este trabajo y nuestras propias observaciones inéditas, concluimos que Hymenoptera (Bombus spp.) y Lepidoptera (mariposas diurnas) son los principales visitantes de Primula. Las flores homógamas de Anagallis spp. y Centunculus minutus son preferentemente autopolinizadas. Lysimachia es visitada por Macropis (Melittidae, Hymenoptera), Androsace por Diptera (Syrphidae), Coris por Hymenoptera (Apis mellifera y Bombus ssp.), Samolus valerandi por Diptera (Bombylius, Bombyliidae y Syrhphidae) y Soldanella alpina por Hymenoptera (Bombus spp.).

En el Anexo se presenta la relación de los polinizadores potenciales principales y secundarios (*), así como otros visitantes florales de las 17 especies de Primulaceae estudiadas.

 

Agradecimientos

Al Dr. Marcos Méndez, especialista en ecología de la polinización, sin cuya valiosisma ayuda este trabajo no se hubiera publicado.

 

BIBLIOGRAFÍA

 

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ANEXO. Relación entre las especies de Primulaceae, sus polinizadores potenciales y sus visitantes // Relation between species of Primulaceae, pollinators and visitors.

Especie
Polinizador potencial principal
Polinizador potencial secundario (*) y Visitante
Anagallis arvensis
HYMENOPTERA
Halictidae
Lasioglossum morio
HYMENOPTERA
Tenthredinidae
Menostegia abdominalis
LEPIDOPTERA
Papilionidae
*Papilio machaon
Geometridae
*Eupithecia centaureata
*Idaea fuscovenosa
Noctuidae
*Phlogophora meticulosa
Zygaenidae
*Zygaena purpuralis
DIPTERA
Agromyzidae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
COLEOPTERA
Chrysomelidae
Prasocuris junci
HEMIPTERA
Aphidae
Aphis fabae
A. foemina
 
HYMENOPTERA
Anthophoridae
Xylocopa violacea
Halictidae
*Lasioglossum morio
LEPIDOPTERA
Papilionidae
*Papilio machaon
Noctuidae
*Phlogophora meticulosa
Zygaenidae
*Zygaena purpuralis
DIPTERA
Agromyzidae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
HEMIPTERA
Aphidae
Aphis fabae
Androsace villosa
 
DIPTERA
Syrphidae
Eristalis arbustorum
Eristalis interruptus
Eristalis tenax
Rhingia rostrata
Syrphus torvus
Agromyzidae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
Empididae
Empis livida
Empis pennipes
Hilara quadriclavata
Muscidae
Anthomyia confuseana
Lucilia caesar
Siphona geniculata
HYMENOPTERA
Apidae
Apis mellifera
Bombus monticola
Bombus soroeensis
Bombus terrestris
Bombus wurflenii
Pompilidae
*Pompilius viaticus
LEPIDOPTERA
Pieridae
Gonepteryx rhamni
Pieris brassicae
Pieris napi
Centunculus minutus
 
LEPIDOPTERA
Geometridae
Eupithecia centaureata
Noctuidae
*Phlogophora meticulosa
DIPTERA
Agromyzidae
Liriomyza strigata
HEMIPTERA
Aphidae
Aphis fabae
Coris monspeliensis
 
HYMENOPTERA
Apidae
*Apis mellifera
*Bombus lapidarius
*Bombus pascuorum
*Bombus pratorum
*Bombus ruderatus
*Bombus terrestris
Lysimachia ephemerum
HYMENOPTERA
Melittidae
Macropis europaea
Macropis fulvipes
HYMENOPTERA
Apidae
Apis mellifera
Bombus lapidarius
Bombus pascuorum
Bombus pratorum
Bombus ruderatus
Bombus terrestris
LEPIDOPTERA
Noctuidae
Agrochola nitida
Ctenoplusia limbirena
Diarsia florida
Hadena caesia
Lacanobia oleracea
*Noctua janthina
Pterophoridae
Amblyptilia punctidactyla
L. nemorum
HYMENOPTERA
Melittidae
Macropis europaea
Macropis fulvipes
HYMENOPTERA
Apidae
*Apis mellifera
*Bombus lapidarius
*Bombus pascuorum
*Bombus pratorum
DIPTERA
Syrphidae
Episyrphus balteatus
Agromyzidae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
Dolichopodidae
Dolichopus agilis
Dolichopus andorrensis
Muscidae
Onesia floralis
LEPIDOPTERA
Noctuidae
Lacanobia oleracea
Tortricidae
Pandemis cerasana
COLEOPTERA
Chrysomelidae
Psylliodes picinus
HEMIPTERA
Aphidae
Aphis fabae
Miridae
Adelphocoris ticinensis
L. vulgaris
HYMENOPTERA
Melittidae
Macropis europaea
Macropis fulvipes
HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena denticulata
Apidae
Apis mellifera
Bombus lapidarius
Bombus pascuorum
Bombus pratorum
Bombus ruderatus
Bombus terrestris
Halictidae
*Lasioglossum calceatum
*Lasioglossum morio
*Lasioglossum zonulum
Tenthredinidae
Monostegia abdominalis
Vespidae
*Odynerus parietum
Crossocerus palmipes
DIPTERA
Syrphidae
Episyrphus balteatus
*Syritta pipiens
Syrphus torvus
Agromyzidae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
LEPIDOPTERA
Arctiidae
*Spilosoma urticae
Gelechiidae
*Monochroa melagonella
Geometridae
*Anticollix sparsata
Cleoria cinctaria
*Eupithecia centaureata
Eupithecia subfuscata
Noctuidae
*Acronicta auricoma
Acronicta euphorbiae
Acronicta rumicis
*Autographa gamma
*Cerastis rubricosa
Euplexia hecicarpia
*Euplexia lucipara
Lacanobia oleracea
Melanchra persicaria
Orthosia gracilis
Tortricidae
Pandemis cerasana
HEMIPTERA
Aphidae
Aphis fabae
Primula acaulis ssp. acaulis
DIPTERA
Bombyliidae
Bombylius major
Bombylius medius
HYMENOPTERA
Anthophoridae
Anthophora plumipes
LEPIDOPTERA
Pieridae
Gonepteryx rhamni
HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena fulva
Anthophoridae
Xylocopa iris
Xylocopa valga
Xylocopa violacea
Apidae
*Amegilla quadrifasciata
*Apis mellifera
*Bombus hortorum
Bombus lapidarius
*Bombus lucorum
Bombus pascuorum
Bombus pratorum
Bombus ruderatus
*Bombus terrestris
Formicidae
Myrmica rubra
DIPTERA
Syrphidae
Cheilosia antiqua
Episyrphus balteatus
Agromyzidae
Chromatomyia primulae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
LEPIDOPTERA
Lycaenidae
*Hamearis lucina
Nymphalidae
*Aglais urticae
*Argynnis adippe
*Boloria euphrosyne
Pieridae
Aporia crataegi
*Colias croceus
*Pieris napi
Geometridae
Idaea aversata
Perizoma didymata
Xanthorhoe montanata
Xanthorhoe quadrifasciata
Noctuidae
Anaplectoides prasina
Apamea crenata
Eugnorisma depuncta
Eurois occulta
Hoplodrina ambigua
Naenia typica
*Noctua comes
*Noctua fimbriata
Noctua interjecta
*Noctua janthina
Noctua orbona
*Phlogophora meticulosa
*Polia nebulosa
Polymixis lichenea
Sideridis reticulata
Standfussiana lucernea
Xestia ashworthii
Xestia baja
Xestia ditrapezium
Xestia rhomboidea
Xestia triangulum
Xestia xanthographa
Tortricidae
*Falseuncaria ruficiliana
COLEOPTERA
Curculionidae
Otiorhynchus sulcatus
Nitidulidae
*Meligethes nigrescens
*Meligethes picipes
HEMIPTERA
Aphidae
Acyrthosiphon primulae
THYSANOPTERA
Thripidae
*Taeniothrips picipes
*Thrips vulgatissimus
P. elatior ssp. elatior
DIPTERA
Bombylidae
Bombylius discolor
Bombylius major

HYMENOPTERA

Anthophoridae
Anthophora plumipes
LEPIDOPTERA
Pieridaae
Gonepteryx rhamni
HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena cinerea
*Andrena fulva
Anthophoridae
Xylocopa iris
Xylocopa valga
Xylocopa violacea
Apidae
*Apis mellifera
*Bombus confusus
*Bombus lapidarius
*Bombus lucorum
*Bombus pascuorum
*Bombus pratorum
*Bombus sylvarum
*Bombus terrestris
Megachilidae
*Osmia rufa
DIPTERA
Syrphidae
Cheilosia antiqua
Agromyzidae
Chromatomyia primulae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
LEPIDOPTERA
Nymphalidae
*Argynnis adippe
Pieridae
*Aporia crataegi
*Colias croceus
Noctuidae
Agrochola nitida
Ctenoplusia limbirena
Diarsia florida
Eugnorisma depuncta
Hadena caesia
*Noctua janthina
Standfussiana lucernea
Xestia triangulum
Pterophoridae
Amblyptilia punctidactyla
COLEOPTERA
Curculionidae
Otiorhynchus sulcatus
Staphylinidae
Omalium rivulare
HEMIPTERA
Aphidae
Acyrthosiphon primulae
THYSANOPTERA
Thripidae
*Taeniothrips picipes
P. farinosa
HYMENOPTERA
Megachilidae
Osmia bicolor
LEPIDOPTERA
Hesperidae
Pyrgus malvae
HYMENOPTERA
Anthophoridae
Xylocopa violacea
Apidae
*Bombus lapidarius
*Bombus lucorum
Pompilidae
Pompilius viaticus
LEPIDOPTERA
Nymphalidae
*Argynnis adippe
Pieridae
*Aporia crataegi
*Colias croceus
*Gonepteryx rhamni
*Pieris napi
Noctuidae
Agrochola nitida
Ctenoplusia limbirena
Diarsia florida
Eugnorisma depuncta
Hadena caesia
*Noctua janthina
Standfussiana lucernea
Xestia rhomboidea
Xestia triangulum
Sphingidae
*Macroglossum stellatarum
Tortricidae
Falseuncaria ruficiliana
DIPTERA
Syrphidae
Cheilosia antiqua
Agromyzidae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
COLEOPTERA
Curculionidae
Otiorhynchus sulcatus
THYSANOPTERA
Thripidae
*Taeniothrips picipes
P. hirsuta
DIPTERA
Bombyliidae
Bombylius discolor
HYMENOPTERA
Apidae
Bombus pratorum
HYMENOPTERA
Apidae
*Bombus lucorum
DIPTERA
Syrphidae
Rhingia campestris
Agromyzidae
Liriomyza strigata
LEPIDOPTERA
Nymphalidae
*Argynnis adippe
Pieridae
*Aporia crataegi
*Colias croceus
Noctuidae
Eugnorisma depuncta
*Noctua janthina
Standfussiana lucernea
Xestia rhomboidea
P. integrifolia
DIPTERA
Bombyliidae
Bombylius discolor
HYMENOPTERA
Apidae
*Bombus lucorum
DIPTERA
Syrphidae
Cheilosia antiqua
Agromyzidae
Liriomyza strigata
LEPIDOPTERA
Lycaenidae
*Hamearis lucina
Nymphalidae
*Argynnis adippe
Pieridae
*Anthocharis cardamines
*Aporia crataegi
*Colias croceus
*Gonepteryx rhamni
*Pieris napi
Noctuidae
Agrochola nitida
Ctenoplusia limbirena
Diarsia florida
Eugnorisma depuncta
Hadena caesia
*Noctua janthina
Standfussiana lucernea
Xestia rhomboidea
Xestia triangulum
Tortricidae
Cnephasia asseclana
Cnephasia incertana
COLEOPTERA
Curculionidae
Otiorhynchus sulcatus
THYSANOPTERA
Thripidae
Taeniothrips picipes
P. latifolia
DIPTERA
Bombyliidae
Bombylius discolor
HYMENOPTERA
Apidae
Bombus lapidarius
HYMENOPTERA
Apidae
*Bombus lucorum
DIPTERA
Syrphidae
Cheilosia antiqua
Rhingia campestris
Agromyzidae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
LEPIDOPTERA
Nymphalidae
*Argynnis adippe
*Euphydryas aurinia
Pieridae
*Aporia crataegi
*Colias croceus
Noctuidae
Eugnorisma depuncta
*Noctua janthina
Standfussiana lucernea
Xestia rhomboidea
Xestia triangulum
COLEOPTERA
Curculionidae
Otiorhynchus sulcatus
THYSANOPTERA
Thrpidae
Taeniothrips picipes
P. veris
DIPTERA
Bombyliidae
Bombylius discolor
Bombylius major
HYMENOPTERA
Anthophoridae
Anthophora plumipes
Apidae
Bombus muscorum
LEPIDOPTERA
Pieridae
Gonepteryx rhamni
DIPTERA
Syrphidae
Cheilosia antiqua
Agromyzidae
Chromatomyia primulae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena fulva
Anthophoridae
Xylocopa iris
Xylocopa valga
Xylocopa violacea
Apidae
Amegilla quadrifasciata
Apis mellifera
*Bombus lucorum
Bombus lapidarius
*Bombus muscorum
Bombus pascuorum
Bombus pratorum
*Bombus ruderarius
Bombus ruderatus
*Bombus terrestris
Halictidae
*Lasioglossum albipes
LEPIDOPTERA
Lycaenidae
*Hamearis lucina
Nymphalidae
*Argynnis adippe
Inachis io
Pieridae
*Aporia crataegi
*Colias croceus
*Gonepteryx rhamni
Noctuidae
Apamea crenata
Eugnorisma depuncta
*Noctua fimbriata
*Noctua janthina
Noctua orbona
*Noctua pronuba
Phlogophora meticulosa
Polia nebulosa
*Polymixis polymita
Sideridis reticulata
Standfussiana lucernea
Tortricidae
Cnephasia incertana
*Falseuncaria ruficiliana
COLEOPTERA
Curculionidae
Otiorhynchus sulcatus
Nitidulidae
*Meligethes nigrescens
HEMIPTERA
Aphidae
Acyrthosiphon primulae
THYSANOPTERA
Thripidae
*Frankliniella intonsa
*Taeniothrips picipes
Samolus valerandi
DIPTERA
Syrphidae
Syritta pipiens
DIPTERA
Bombyliidae
Bombylius discolor
Agromyzidae
Chromatomyia primulae
Liriomyza bryoniae
Liriomyza strigata
Soldanella alpina
 
LEPIDOPTERA
Nymphalidae
*Boloria pales
Pieridae
Gonepteryx rhamni
Pieris napi
HYMENOPTERA
Apidae
Bombus jonellus
Bombus monticola
Bombus soroeensis
Bombus wurflenii ssp. pyrenaicus
DIPTERA
Syrphidae
Episyrphus balteatus
COLEOPTERA
Nitidulidae
Meligethes picipes