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Micobotánica-Jaén
La primera revista digital de Micología y Botánica en castellano. ISSN 1886-8541
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AÑO VII Nº 1 / ENERO - MARZO 2012
Contribución al conocimiento de los insectos visitantes de Campanulaceae en la península ibérica (Insecta)
por J. Lara Ruiz

C/Condes de Bell-lloch, 189-195, 3º-2ª C. 08014 (Barcelona) ESPAÑA

Micobotánica-Jaén AÑO VII Nº 1 (2012) ISSN 1886-8541
 
Resumen. LARA RUIZ, J. (2012). Contribución al conocimiento de los insectos visitantes de Campanulaceae en la península ibérica (Insecta).
Se aportan datos sobre los visitantes florales de 20 especies de Campanulaceae de los géneros Campanula (13 spp.), Jasione (2 spp.), Legousia (1 sp.), Phyteuma (3 spp.) y Trachelium (1 sp.) en la península ibérica. Sus insectos visitantes fueron estudiados entre 1999-2003 en los Pirineos (Huesca, Lérida) y el macizo Cazorla-Segura (Jaén, España), encontrándose 139 especies. Los resultados indican que las especies del género Campanula son visitadas principalmente por Apis melifera, Bombus ssp. y las abejas solitarias oligolécticas, especializadas en polinizar este género: Chelostoma campanularum, C. rapunculi y Melitta haemorrhoidalis, además de la mosca Thricops cunctans (Syrphydae), mientras que los visitantes preferentes de las especies del resto de géneros (Jasione, Legousia, Phyteuma y Trachelium) son la abeja y diferentes especies de abejorros.
Palabras clave: campanulaceae, campanula, jasione, legousia, phyteuma, trachelium, insectos, visitantes, hymenoptera, lepidoptera, diptera, coleoptera, thysanoptera, dermaptera, pirineos, cazorla, segura, península, ibérica.
Summary. LARA RUIZ, J. (2012). Contribution to the knowledge of the visitor insects of Campanulaceae in the Iberian Peninsula.
Data about visitor insects of 20 species of Campanulaceae: Campanula (13 spp.), Jasione (2 spp.), Legousia (1 sp.), Phyteuma (3 spp.) y Trachelium (1 sp.) in the Iberian Peninsula are presented.
Key words: campanulaceae, campanula, jasione, legousia, phyteuma, trachelium, insects, visitors, hymenoptera, lepidoptera, diptera, coleoptera, thysanoptera, dermaptera, pirineos, cazorla, segura, iberian, peninsula.
 

Introducción

Dado que las plantas fanerógamas son organismos sésiles, necesitan de un agente (viento, insectos, etc.) que transporte el polen (genes) desde la flor de una planta a la flor de otra planta (polinización cruzada). Para ello, consumen recursos naturales (agua, nutrientes) en la producción de flores y, muchas de ellas (las entomófilas) gastan energía en la producción de dos clases de atributos florales: unos que permiten al insecto localizar la flor (color, forma, tamaño de la corola, fragancia, horario de apertura y cierre de la flor, época de floración) y otros que los atraen en busca de recompensas a) alimentarias: néctar, polen, ambos; b) sexuales: pseudocópula y c) otras: refugio durante los días lluviosos o por la noche. Son las recompensas ofrecidas por la flor de la especie la que influye en la conducta del insecto, determinando el número y frecuencia de visitas (que aumentan con la abundancia del recurso), la calidad de la visita (que contribuye a la fecundación cruzada, la autofecundación o la destrucción de partes de la flor que dificulten la visita de nuevos insectos que favorezcan la polinización cruzada), el patrón de forrajeo (el hecho de que el insecto encuentre cerca una flor con recompensas, aumenta la frecuencia de visitas a esa zona, ante la expectativa de encontrar más flores que ofrezcan recompensas o, por el contrario, el primer encuentro con una flor que no ofrece recompensas obliga al insecto a desplazarse a distancias mayores para encontrar flores con recompensas), espectro de forrajeo (número de especies de flores que ofrecen recompensa que forman parte de las flores visitadas por el insecto). Las plantas que gastan energía en segregar néctar floral como recompensa. Otras, que no la gastan en producir néctar, la han de emplear en aumentar la producción de polen, ofreciendo una parte al insecto como recompensa alimenticia. Otras (algunas orquídeas), se ahorran la producción de néctar y de polen como recompensa y, para inducir al insecto al transporte de polen, desarrollan un mecanismo de engaño bien alimenticio (simulando flores nectaríferas), sexual (produciendo sustancias que imitan las feromonas de la hembra del insecto, invitando al insecto macho a una pseudocópula como recompensa) y otras ofrecen la cavidad de su flor como refugio para el insecto.

La familia Campanulaceae está constituida por unas 2000 especies en el mundo entero, repartidas en 809 géneros, de los que sólo 8 están presentes en la península ibérica con un total de 31 especies (Sales et al., 2001).

La polinización es más eficaz si el insecto y la flor están mutuamente adaptados por coevolución, es decir, si por la estructura de la flor el visitante se ve obligado a entrar en contacto con los órganos reproductores de la flor -anteras y estigma- mientras busca o succiona el néctar (Janzon, 1983). Sin embargo, cuando el insecto visita flores de corolas amplias (Campanula persicifolia) para colectar néctar no entra en contacto con el estigma, pero si lo hace cuando visita flores de especies (C. rotundifolia, C. patula, C. trachelium) de abertura estrecha (Kjellman, 1904; Loken, 1974). Por tanto, la eficacia en la polinización de Campanula depende de la relación existente entre las estructuras de la flor y el tamaño del insecto y de su superficie corporal. El tamaño del insecto está fielmente correlacionado con el diámetro del tubo de la corola de varias especies de Campanula (Müller, 1883; Oschwald, 1919). Existe una relación positiva entre la anchura media de la flor de Campanula y la media del tamaño corporal del polinizador (Inoue et al., 1996), ya que las flores grandes son polinizadas principalmente por Megachilidae mientras que las que no son tan grandes lo son por Halictidae.

Aunque la longitud de las piezas bucales de las abejas solitarias se correlaciona con cierto espectro de flores visitadas (Teräs, 1976), parece poco probable que sea un factor decisivo en las campanuláceas ya que ocultan su néctar (Käpylä, 1978).
Las flores de las Campanulaceae son visitadas tanto por abejas oligolécticas (que muestran preferencia por una especie o un grupo reducido y emparentado, Michez et al., 2008) y polilécticas (que visitan una gran variedad de especies de distintas familias de plantas). Melitta haemorrhoidalis y Chelostoma rapunculi son abejas oligolécticas de Campanulaceae. En el NO de Europa varias abejas oligolécticas (Lasioglossum costulatum, Andrena curvungula), están especializadas en Campanula (Westrich, 1990; Peeters et al., 1999). Sin embargo, las especies de este género son visitadas también por abejas generalistas (Bingham & Orther, 1998, Blionis & Vokou, 2001).

Las campanuláceas presentan un mecanismo floral que favorece la polinización cruzada: el estilo presenta pelos colectores de polen en forma de urna, el polen se pega al estilo a medida que éste se alarga, de forma que cuando la flor se abre, el polen forma un cilindro que envuelve el estilo (Kovanda, 1978; Scheltler, 1979; Erdelska, 1983). Cuando los insectos intentan acceder al néctar, situado entre el ovario y la base ensanchada de los filamentos estaminales, recubren su cuerpo con los granos de polen que rodean el estilo (Nowicke et al., 1992).

Todas las especies de Campanula son alógamas (Gadella, 1964; Schetler, 1979); sus flores son protandras (pt) (Kjellman, 1904; Faegri & Van der Pijl, 1966), es decir, las anteras maduran antes que el estigma, para evitar la autopolinización. Las flores recién abiertas son las mejores para ser visitadas por los insectos (Käpylä, 1978). Las flores de Legousia speculum-veneris tienen guías de néctar. Jasione montana segrega el néctar en la parte superior del ovario por lo que es fácilmente accesible a los insectos visitantes. Su corola está hendida hasta la base por lo que en el tubo coralino pueden penetrar los insectos con probóscide corta. Los estambres se unen en la base formando un anillo que rodea al estilo, protegiendo el néctar de la lluvia. Los estilos son más largos que la corola.

Material y métodos

Se estudiaron las siguientes especies de Campanulaceae: Campanula affinis Schult. in Roem. & Schult., C. decumbens A. DC., C. glomerata L., C. latifolia L., C. lusitanica L. in Loefl., C. patula L., C. persicifolia L., C. rapunculoides L., C. rapunculus L., C. rotundifolia L., C. scheuchzeri Vill., C. semisecta Murb., C. trachelium L., Jasiones crispa (Pourr.) Samp. ssp. segurensis Mota, D. Díaz, Gómez Merc. & F. Valle, J. montana L., Legousia speculum-veneris (L.) Chaix, Phyteuma hemisphaericum L., P. orbiculare L., P. spicatum L. y Trachelium caeruleum L.
En la Tabla I se relacionan las localidades de estudio de cada especie, sitas en el Pirineo (Huesca, Lérida) y el macizo Cazorla-Segura (Jaén, España).

1. Estudio de las plantas y localidades de estudio.

Se anotaron las formas vitales de cada especie, según la siguiente simbología: T = terófito, C = caméfito y H = hemicriptófito; el tamaño de la planta (en el caso de una población de individuos se anotaron la altura mínima y la máxima), su época de floración (expresada en numeración romana), el número de flores estudiadas (pertenecientes a un solo individuo o a una población, según la especie, siempre localizados en una superficie de 1 metro cuadrado).

2. Observaciones sobre la morfología floral.

Tres veces por semana, se visitaron las diferentes especies de plantas durante los meses V-IX.
En cada visita, se anotó el período de vida de cada flor: número de flores recién abiertas y marchitas, época de floración (comienzo, período óptimo y final de la antesis).
Para determinar los caracteres morfológicos de la flor de cada especie se anotaron la forma de la corola (y de la inflorescencia en Jasione), según la siguiente simbología: ac = ampliamente acampanada, et = estrechamente tubular, cp = en capítulo, r = rotácea, ta = tubular acampanada y tla = tubular lateralmente abierta, su color, longitud de los estambres, longitud del estilo y otros caracteres como la protandría o la presencia de guía de néctar (cf. Tabla II).

3. Observaciónes, censos y recolección de visitantes florales.

Se anotaron los insectos visitantes florales de cada una de las especies así como las recompensas que les ofrecían las distintas especies de Campanulaceae (N-P = néctar y polen) (cf. Tabla IV). Los observaciones diurnas se realizaron de 8 a 18 horas solares. Se anotaron las condiciones atmosféricas según el siguiente protocolo: 1) cielo cubierto (a = 0-25%, b = 25-50%, c = 50-75%, d = 75-100%), 2) temperatura ambiental (a = inferior a 10ºC, b = 10-20ºC, c = 20-30ºC, d = superior a 30ºC), 3) viento (a = nulo, b = flojo e irregular, c = flojo y continuo, d = fuerte e irregular, e = fuerte y continuo) y 4) exposición de la flor (a = solana, b = umbría) (datos inéditos en el presente estudio, porque no ofrecieron una información significativa). Los períodos de observación se dividieron en intervalos de 10-15 minutos, realizándose censos de 5 minutos de duración. Las observaciones nocturnas se realizaron entre las 20-24 horas solares, utilizándose una lámpara de rayos ultravioleta durante las horas nocturnas.
Los visitantes florales fueron censados, recolectados, determinados en el laboratorio y conservados en la colección particular del autor (JLR).

Tabla I. Localidades de estudio con indicación de su altitud, UTM, hábitat y especies estudiadas.

Localidad
UTM
Altitud
Hábitat
Especie
Año
Collserola (Barcelona)
31TDF38
50 m
Rupícola
Campanula affinis
2001
La Muela Alta (Iznatoraf, Jaén)
30SWH01
1400 m
Pastos terofíticos
Campanula decumbens, C. lusitanica, C. semisecta, Jasione montana
2000
Esterri de Cardós (Lérida)
31TCH51
1225 m
Pastos mesohigrófilos, prados, fisurícola
Campanula glomerata, C. patula, C. rotundifolia
2001
Sobre Bordes de Lladorre (Lladorre, Lérida)
31TCH52
1600 m
Cervunales
Campanula scheuchzeri, Phyteuma hemisphaericum
2002
Bonansa (Huesca)
31TCG09
1250 m
Herbazal megafórbico, pastos de robledales, bosque caducifolio
Campanula latifolia, Phyteuma spicatum, Campanula rapunculoides, Campanula trachelium, Campanula persicifolia
2003
Bujaraiza (Hornos de Segura, Jaén)
30SWH11
800 m
Herbazal de aquejigal
Campanula rapunculus
1999
Pedro Miguel (Villacarrillo, Jaén)
30SWH11
1700 m
Nanocaméfito postrado
Jasione crispa ssp. segurensis
2000
Villanueva del Arzobispo (Jaén)
30SVH92
680 m
Cultivos de cereales, pastos terofíticos
Legousia speculum-veneris, Phyteuma orbiculare
1999
El Tobazo (Iznatoraf, Jaén)
30SWH01
800 m
Taludes y paredones húmedos
Trachelium caeruleum
1999

Resultados y discusión

Los parámetros que describen la fenología y la morfología floral de cada especie se presentan en las Tablas II-III y los datos de los visitantes florales en la Tabla IV.

Tabla II. Datos morfológicos de las especies de Campanulaceae estudiadas (cc = color de la corola, dc = diámetro de la corola en mm, oc = otros caracteres, R = recompensas, les = longitud de los estambres en mm, let = longitud del estilo en mm, pt = flor protranda, G = guía de néctar).

Especie
dc
cc
oc
R
les
let
Campanula affinis
20-40
Azul/violeta
pt
N-P
14-21
30-35
C. decumbens
8-15
Azul liláceo
pt
N-P
3.5-5
2-2.2
C. glomerata
20-36
Violeta
pt
N-P
8-11.5
9-19
C. latifolia
28-50
Azul/blanco
pt
N-P
11.5-17
20-26
C. lusitanica
8-15
Azul liláceo
pt
N-P
3-7
4-12
C. patula
10-35
Azul liláceo
pt
N-P
7-9.5
9-16
C. persicifolia
30-42
Azul/violeta
pt
N-P
10-16
19-32
C. rapunculoides
15-32
Azul a violeta
pt
N-P
8.5-13
12-31
C. rapunculus
12-23
Azul
pt
N-P
7-11
9-17
C. rotundifolia
8-18
Azul violáceo
pt
N-P
4-9
8-18
C. scheuchzeri
11-22
Azul violeta
pt
N-P
5-11
9-19
C. semisecta
5-25
Azul liláceo
pt
N-P
5-9
4.5-15
C. trachelium
17-35
Azul a violeta
pt
N-P
10-12
14-21
Jasione crispa
5.5
Azul liláceo
pt
N-P
8
J. montana
3.5-4.5
Lila a azul
pt
N-P
2.8-3
5-6
Legousia speculum-veneris
20
Violeta
N-P
Phyteuma hemisphaericum
12-18
Azul oscuro
N-P
13-20
P. orbiculare
10-140
Azul a violeta
N-P
12-18
P. spicatum
8-15
Blanco, amarillo, azul
N-P
16
Trachelium caeruleum
6-9
N-P
12-15

Tabla III. Datos fenológicos y morfológicos de las especies de Campanulaceae estudiadas.

Especie
Inflorescencia
Forma vital
Altura
Época floración
Nº flores
Horas de estudio
Campanula affinis
r
H
1-6 dm
V-VIII
18
1123
C. decumbens
ac
T
1-3 dm
VI-VII
8
1103
C. glomerata
tc
H
1-5 dm
VI-IX
42
1124
C. latifolia
tc
H
0,6-1,5 m
VI-VIII
23
1111
C. lusitanica
ac
T
1-3,5 dm
V-VI
51
1101
C. patula
ac
H
3-8 dm
V-VIII
54
1104
C. persicifolia
ac
H
3-8 dm
V-VIII
62
1412
C. rapunculoides
tc
H
3-8 dm
V-VIII
133
1109
C. rapunculus
tc
H
3-10 dm
V-VIII
34
1107
C. rotundifolia
tc
H
1-5 dm
V-IX
124
1405
C. scheuchzeri
tc
H
5-25 cm
VI-IX
22
1106
C. semisecta
ac
T
1-3 dm
V-VII
18
1102
C. trachelium
tc
H
0,3-1 m
VI-X
12
1110
Jasione crispa
cp
C
5-10 cm
VII-IX
82
700
J. montana
cp
T(H)
5-50 cm
VI-IX
202
800
Legousia speculum-veneris
r
T
1-4 dm
V-VII
48
810
Phyteuma hemisphaericum
tla
H
3-15 cm
VI-IX
54
802
P. orbiculare
tla
H
1,5-6 dm
VI-IX
48
704
P. spicatum
tla
H
3-7 dm
VI-VIII
56
702
Trachelium caeruleum
ec
C
1-8 dm
VI-VIII
137
710

Tabla IV. Nº de especies de cada género o grupo funcional de visitantes florales encontrados en 17 especies de Primulaceae (B = Bombus y Xylocopa; A = Apis mellifera; ab = abejas solitarias; av = avispas; h = hormigas, S = Syrphidae; B = Bombylidae; m = otras moscas; c = coleópteros; p = polillas; ma = mariposas; H = Hemiptera; t = Thrips; T = Thysanoptera, D = Dermaptera; Ng = Nº de grupos; PR = presentes de 20).

Especie
B
A
ab
av
h
S
B
m
c
p
ma
H
t
Th
D
Ng
Campanula affinis
3
1
4
1
0
1
0
1
2
1
1
0
1
0
0
9
C. decumbens
5
1
9
1
1
2
1
2
3
1
1
0
1
0
0
12
C. glomerata
2
1
7
1
0
1
0
1
1
4
1
0
1
0
0
9
C. latifolia
2
1
6
1
1
1
0
1
2
2
1
0
1
0
0
9
C. lusitanica
3
1
7
1
1
2
0
1
3
1
1
0
1
0
0
11
C. patula
3
1
9
1
0
2
0
2
3
1
1
0
1
0
0
11
C. persicifolia
8
1
29
5
0
5
0
10
9
5
3
0
1
0
1
12
C. rapunculoides
10
1
6
1
0
1
0
1
1
2
1
0
1
0
0
10
C. rapunculus
2
1
9
1
0
1
1
1
1
2
1
0
1
0
0
11
C. rotundifolia
4
1
16
1
0
1
0
4
1
9
1
0
1
0
1
11
C. scheuchzeri
3
1
7
1
0
1
0
1
1
2
1
0
1
0
0
10
C. semisecta
2
1
6
1
0
2
1
2
3
1
1
0
1
0
0
11
C. trachelium
3
1
6
1
0
1
0
2
1
2
1
1
1
0
0
11
Jasione crispa
5
1
1
0
0
2
0
1
1
1
0
0
1
0
0
8
J. montana
4
1
2
0
0
7
0
4
2
2
2
0
0
1
0
9
Legousia speculum-veneris
3
1
3
0
0
0
0
1
1
1
1
0
1
0
0
8
Phyteuma hemisphaericum
4
1
1
0
0
1
0
1
1
2
0
0
0
0
0
7
P. orbiculare
3
1
1
0
0
1
0
1
1
1
0
0
0
0
0
7
P. spicatum
5
1
2
0
0
1
0
3
1
1
0
0
0
0
0
7
Trachelium caeruleum
5
1
1
0
0
0
0
0
1
0
4
0
0
0
0
5
PR
20
20
20
12
4
18
3
19
20
19
16
1
15
1
2
N spp.
16
1
41
13
4
14
1
17
13
16
7
1
1
1
1

 

Globalmente, se registraron visitas a las 20 especies de Campanulaceae estudiadas por 7 órdenes de insectos: Hymenoptera (12 familias, 25 géneros, 72 especies), Diptera (9 familias, 22 géneros, 27 especies), Lepidoptera (10 familias, 19 géneros, 24 especies), Coleoptera (9 familias, 10 géneros, 13 especies), Thysanoptera (2 familias, 2 géneros, 2 especies), Hemiptera (1 familia, 1 género, 1 especie) y Dermaptera (1 familia, 1 género, 1 especie). (cf. Anexo).
Las especies registradas como visitantes más frecuentes fueron: la abeja (Apis mellifera), los abejorros (Bombus spp.), las abejas solitarias oligolécticas, especializadas en el género Campanula: Chelostoma campanullarum, C. rapunculi y Melitta haemorrhoidalis (Hymenoptera) y Thricops cunctans (Diptera). Se encontraron visitas por parte de 15 grupos funcionales. Los presentes en 10 o más grupos, en orden decreciente, fueron: abejas, abejorros, abejas solitarias, escarabajos, otras moscas, polillas, Syrphidae, mariposas diurnas y avispas (cf. Tabla IV). Las 20 especies de Campanulaceae estudiadas tuvieron entre 9 (Phyteuma orbiculare) y 80 (Campanula persicifolia) especies de visitantes florales pertenecientes a entre 4 y 6 órdenes. Campanula persicifolia, C. rotundifolia y C. trachelium son las únicas especies visitadas por 6 órdenes de insectos de los 7 encontrados. El número de grupos funcionales encontrados por especie oscila entre 5 y 12. De las 20 especies de Campanulaceae estudiadas todas fueron generalistas en sus visitantes florales, tanto si se consideran las especies, los órdenes o los grupos funcionales.
La biología de la polinización de Campanula spp., ha sido muy estudiada (Oschwald, 1919; Teräs, 1976; Janzon, 1983; Bingham & Orthner, 1998; Blinois & Vokou, 2001), al contrario de la de Jasione spp. (Yeo, 1993; Hoffmann, 2005), Legousia speculum-veneris y Trachelium caeruleum (Yeo, 1993).

Basándonos en los estudios previos (Janzon, 1983; Inoue & Amano, 1986; Inoue, 1988, 1990; Inoue et al., 1986; Johnson et al., 1995; Bingham & Orthner, 1998; Blinois & Vokou, 2001, 2002; Lundgren & Olesen, 2005; Schlindwein et al., 2005; Larson et al., 2006; Müller et al., 2006; Tooker et al., 2006; Roquet et al., 2008), este trabajo y nuestras propias observaciones inéditas, concluimos que Hymenoptera (Apis mellifera, Bombus spp. y las abejas solitarias oligolécticas Chelostoma campanularum, C. rapunculi y Melitta haemorrhoidalis) son los principales insectos visitantes de Campanula spp., además del díptero Thricops cunctans (Syrphidae), mientras que las especies del resto de géneros (Jasione, Legousia, Phyteuma y Trachelium) son visitadas por Apis mellifera y Bombus spp.

En el Anexo se presenta la relación de los polinizadores potenciales principales y secundarios (*), así como otros visitantes florales de las 20 especies de Campanulaceae estudiadas.

 

Agradecimiento

Al Dr. Marcos Méndez, especialista en ecología de la polinización, sin cuyas valiosísimas orientaciones este trabajo no se hubiera publicado.

 

BIBLIOGRAFÍA

BINGHAM, R.A. & A.R. ORTHNER (1998). Efficient pollinationn of alpine plants. Nature 391: 238-239.

BLIONIS, G.J. & D. VOKOU (2001). Pollination ecology of Campanula especies on Mt. Olympus, Greece. Ecography 24: 287-297.

BLIONIS, G.J. & D. VOKOU (2002). Structural and functional divergente of Campanula spatulata subespecies on Mt. Olympus, Greece. Plant Systematics and Evolution 232: 89-105.

ERDELSKA, O. (1983). Dichogamy and pistilo hairs in the Campanulaceae. Preslia 55: 269-271.

FAEGRI, K. & L. VAN DER PIJL (1966). The principles of pollination ecology. Pergamon Press. Oxford.

GADELLA, T.W.J. (1964). Cytotaxonomic studies in the genus Campanula. Wentia 11: 1-104.

INOUE, K. & M. AMANO (1986). Evolution of Campanula punctata Lam. in the Izu Islands: changes of pollinators and evolution of breeding systems. Plants Species Biology 1: 89-97.

INOUE, K. (1988). Pattern of breeding-sistem change in the Izu Islands in Campanula punctata: bumblebee-absence hypothesis. Plant Species Biology 3: 125-128.

INOUE, K. (1990). Evolution of mating systems in island populations of Campanula microdonta: pollinator availability hypothesis. Plant Species Biology 5: 57-64.

INOUE, K., MAKI, M. & M. MSUDA (1996). Evolution of Campanula flowers in relation to insect pollination on islands. 337-400. In: Lloyd, D.G.T. & J.C.H. Barrets (eds.). Floral biology: studies on floral evolución in animal-pollinated plants. Chapman and Hall. New York.

JANZON, L.A. (1983). Pollination studies of Campanula persicifolia (Campanulaceae) in Sweden. Grana 22 (3): 153-165.

JOHNSON, S.G., DELPH, L.F. & C.L. ELDERKIN (1995). The efect of petal-size manipulationn on pollen renoval, seed set, and insecto-visitor behaviour in Campanula americana. Oecologia 102: 174-179.

KÄPYLÄ., M. (1978). Bionomics fo five wood-nesting solitary specides of bees (Hym., Megachilidae), with enphasis on flower relationships. Biol. Res. Rep. Univ. Jyviiskyla 5: 3-89.

KJELLMAN, F.R. (1904). Om pollen-expositionen hos nagra svensks campanulaarter. Bot. Not. 27-35.

KOVANDA, M. (1978). Campanulaceae In: Heywood. V.H. (ED.). Flowering plants of the world. Oxford Univ. Press. Oxford.

LARSON, D., ROYER, R.A. & M.R. ROYER (2006). Insect visitation and pollen deposition in an invaded prairie community. Biological Conservation 130: 148-159.

LOKEN, A. (1974). Blomsterbespkende insekter of deres betydning for plantenes bestpvning. Naturen 3: 99-109.

LUNDGREN, R. & J.M. OLESEN (2005). The dense and gilí connected world of Greenland’s plants and their pollinators. Artic, Antartic and Alpine Research 37: 514-520.

MICHEZ, D., PATINS, S., RASMONT, P., TIMMERMANN, K. & K. VEREECKEN (2008). Phylogeny and hos-plants evolución in Melittidae s.L. (Hymenoptera: Apoidea). Apidologie 39: 146-162.

MÜLLER, A., DIENER, S., SCHNYDER, S., STUTZ, K., SEDIVY, C. & S. DORN (2006). Quantitative pollen requirements of solitary bees: implications for bee conservation and the evolution of bee-flower relationships. Biollogical Conservation 130: 604-615.

MÜLLER, H. (1883). The fertilization of flowers. London

NOWICKE, J.W., SHETLER, S.G. & N. MORIN (1992). Exine structure of pantoporale Campanula (Campanulaceae) especies. Ann. Missouri Bot. Garden 79: 65-80.

OSCHWALD, M. (1919). Observation sur la biologíe florale des campanules. Bull. Soc. Bot. Gèneve. 11: 64-69.

PEETERS, T.M.J., RAEMAKERS, I.P. & J. SMIT (1999). Vporlopige atlas van de Nederlandse bijen (Apidae). EIS-Nederland, Leiden.

ROQUET, C., SÁEZ, L., ALDASOLO, J.J., SUSANNA, A., ALARCÓN, M.L. & N. GARCÍA-JACAS (2008). Natural delineation, molecular phylogeny and floral evolution in Campanula. Systematic Botany 33 (1): 203-217.

SALES, F., HEDGE, I.C., CASTROVIEJO, S. & J.L. ALDASORO (Eds.). (2001). Campanulaceae In: Castroviejo, S., Laínz, M., López González, G., Montserrat, P., Muñoz Garmendia, F., Paiva, J. & L. Villar (Eds.). Flora Ibérica Vol V. Real Jard. Bot. Madrid.

SCHLINDWEIN, C., WITTMANN, D., MARTINS, C.I., HAMM, A., SIQUEIRA, J.A., SCHIFFLER, D. & I.C. MACHADO (2005). Pollination of Campanula rapunculus L. (Campanulaceae): how much pollen flows into pollination and into reproducción of oligolectic pollinators. Plant Systematics and Evolution 250: 147-156.

SHETLER, S.G. (1979). Variation and evolution of the neartic harebell (Campanula subset. Heterophylla) Vol 1 and 2. Ph. D. Thesis. Univ. Michigan. Michigan.

TERÄS I. (1976). Flower visits of bumblebees, Bombus Latr. (Hymenoptera, Apidae), during one summer. Ann. Zool. Fenn. 13: 200-232.

TOOKER, J.F., HAUSER, M. & L.M. HANKS (2006). Floral host plants of Syrphidae and Tachinidae (Diptera) of central Illinois. Ann. Entomol. Soc. America 99, 96-112.

WESTRICH, P. (1990). Die Wildbienen Baden-Wurtemberg, 2 verb. Aufl., Ulmer, Stutgart.

 

Anexo. Relación entre las especies de Campanulaceae, sus polinizadores potenciales y sus visitantes // Relation between species of Campanulaceae, pollinators and visitors.

Especie
Polinizador potencial principal
Polinizador potencial secundario (*) y Visitante

Campanula affinis

 
HYMENOPTERA
Apidae
*Apis mellifera
*Bombus humilis
Bombus lucorum
Bombus lucorum
Halictidae
*Lasioglossum costulatum
Megachilidae
Chelostoma campanularum
Chelostoma rapunculi
*Coelioxis haemorrhous
Ichenumonidae
Ichneumon sarcitorius
Sphecidae
*Ammophila heydeni
Ammophila laevicollis
Ammophila sabulosa
Formicidae
Formica rufa
DIPTERA
Syrphidae
*Eristalis tenax
Muscidae
Thricops cunctans
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris napi
Noctuidae
Autographa gamma
COLEOPTERA
Buprestidae
*Anthaxia hungarica
Cerambycidae
Melanoleptura scutelata
Curculionidae
Miarus ursinus
Oedemeridae
*Oedemera virescens
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus

C. decumbens

HYMENOPTERA

Andrenidae

Andrena bicolor

Halictidae

Lasioglossum costulatum

DIPTERA

Muscidae

Thricops cunctans

HYMENOPTERA
Apidae
*Apis mellifera
Bombus lapidarius
Bombus pascuorum
Bombus pratorum
Bombus ruderatus
Bombus terrestris
Colletidae
Hylaeus communis
Hylaeus confusus
Halictidae
Lasioglossum aeratum
Lasioglossum aureoleum
Megachilidae
Chelostoma campanularum
Chelostoma rapunculi
Melittidae
Melitta haemorrhoidalis
Ichneumonidae
Ichneumon sarcitorius
Formicidae
Lasius alienus
DIPTERA
Bombylidae
*Anthrax dentata
Syrphidae
Episyrphus balteatus
Syrphus ribesii
Muscidae
Thricops cunctans
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
Nitidulidae
Meligethes aeneus
Oedemeridae
Oedemera virescens
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris brassicae
Noctuidae
Autographa gamma
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
C. glomerata

HYMENOPTERA

Megachilidae

Chelostoma rapunculi

HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena bicolor
Apidae
Apis mellifera
Bombus lapidarius
Bombus pascuorum
Colletidae
Colletes brevicornis
Halictidae
*Lasioglossum costulatum
Megachilidae
*Chelostoma campanularum
*Anthidium manicatum
Melittidae
*Melitta haemorrhoidalis
Sphecidae
Ammophila sabulosa
DIPTERA
Syrphidae
Rhingia campestris
Muscidae
Thricops cunctans
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris brassicae
Geometridae
Amphipyra tragopoginis
*Eupithecia centaureata
Thalera fimbrialis
Noctuidae
Autographa gamma
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
C. latifolia
HYMENOPTERA
Andrenidae
Andrena bicolor
Apidae
*Apis mellifera
*Bombus pascuorum
Bombus vestalis
Colletidae
Colletes brevicornis
Halictidae
Lasioglossum costulatum
Megachilidae
Chelostoma campanularum
Chelostoma rapunculi
Melittidae
Melitta haemorrhoidalis
DIPTERA
Syrphidae
Episyrphus balteatus
Muscidae
Thricops cunctans
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris brasiccae
Geometridae
Eupithecia centaureata
Noctuidae
Autographa gamma
COLEOPTERA
Coccinellidae
Coccinella septempunctata
Curculionidae
Miarus ursinus
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus

C. lusitanica

DIPTERA

Muscidae

Thricops cunctans

HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena bicolor
Apidae
Apis mellifera
Bombus pascuorum
Bombus pratorum
Bombus terrestris
Halictidae
Lasioglossum aeratum
Lasioglossum aureoleum
*Lasioglossum costulatum
Megachilidae
Chelostoma campanularum
Chelostoma rapunculi
Melittidae
Melitta haemorrhoidalis
Ichneumonidae
Ichneumon sarcitorius
Formicidae
Myrmica ruginodis
DIPTERA
Syrphidae
Episyrphus balteatus
Scaeva pyrastri
Empididae
Empis livida
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
Nitidulidae
Meligethes aeneus
Oedemeridae
Oedemera virescens
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris napi
Noctuidae
Autographa gamma
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus

C. patula

 
HYMENOPTERA
Andrenidae
Andrena pandellei
Apidae
*Apis mellifera
Bombus humilis
Bombus lucorum
Bombus pratorum
Colletidae
*Hylaeus angustatus
Halictidae
Lasioglossum aeratum
Lasioglossum aureoleum
*Lasioglossum costulatum
Megachilidae
Chelostoma campanularum
Chelostoma rapunculi
Coelioxis haemorrhous
Melittidae
Melitta haemorrhoidalis
Ichneumonidae
Ichneumon sarcitorius
Formicidae
Formica rufa
DIPTERA
Syrphidae
*Rhingia campestris
*Sphaerophoria cripta
Empididae
Empis livida
Muscidae
*Thricops cunctans
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
Nitidulidae
Meligethes aeneus
Oedemeridae
Oedemera virescens
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris rapae
Noctuidae
Autographa gamma
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus

C. persicifolia

HYMENOPTERA

Megachilidae

Chelostoma rapunculi

HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena bicolor
*Andrena curvungula
Anthophoridae
Xylocopa violacea
Apidae
*Apis mellifera
Bombus hortorum
Bombus humilis
Bombus lapidarius
*Bombus lucorum
Bombus monticola
Bombus pratorum
Bombus soroeensis
Colletidae
Colletes floralis
Colletes marginatus
*Hylaeus angustatus
Hylaeus annularis
Hylaeus communis
Hylaeus confusus
Hylaeus gibbus
Hylaeus hyalinatus
Hylaeus negrita
Hylaeus sinuatus
Halictidae
*Dufourea alpina
Lasioglossum calceatum
*Lasioglossum costulatum
Lasioglossum fratellum
Megachilidae
*Chelostoma campanularum
Chelostoma foveolatum
Megachile lagopoda
Megachile willughbiella
Osmia mitis
Osmia rufa
Melittidae
*Dasypoda argentata
Dasypoda hirtipes
*Melitta haemorrhoidalis
Melitta hispanica
Melitta leporina
Melitta tricincta
Braconidae
Apanteles dorsalis
Eulophidae
Tetrastichus julis
Ichneumonidae
Barycnemis harpura
Ichneumon sarcitorius
Tersilochus fulvipes
Formicidae
Formica dusmeti
Lasius alienus
Myrmica ruginodis
DIPTERA
Syrphidae
*Episyrphus balteatus
*Eupodes corollae
Heliophilus pendulus
*Scaeva pyrastri
Syrphus ribesii
Anthomyiidae
Pegoplata aestiva
Calliphoridae
Pollenia bicolor
Empididae
Empis livida
Rhamphomyia nigripes
Muscidae
Hydrotaea meteorica
Phaonia angelicae
Thricops cunctans
Thricops nigritellus
Thricops semicinereus
Sepsidae
Sepsis cynipsea
COLEOPTERA
Cryptophagidae
Antherophagus nigricoris
Curculionidae
Miarus ursinus
Dasytidae
Dasytes niger
Dasytes plumbeus
*Psilothrix viridicoerulea
Nitidulidae
*Meligethes aeneus
Oedemeridae
Oedemera nobilis
*Oedemera virescens
Scarabaeidae
*Trichius fasciatus
LEPIDOPTERA
Nymphalidae
Inachis io
Pieridae
Pieris brassicae
Pieris rapae
Crambridae
Udea ferrugalis
Geometridae
Amphipyra tragoponis
Eupithecia centaureata
Noctuidae
Autographa gamma
Sesiidae
Synanthedon tipuliformis
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
DERMAPTERA
Forficulae
Forficula auricularia
C. rapunculoides

HYMENOPTERA

Megachilidae

Chelostoma campanularum

Chelostoma rapunculi

HYMENOPTERA
Andrenidae
Andrena bicolor
Anthophoridae
Xylocopa cantabrita
Xylocopa iris
*Xylocopa valga
Xylocopa violacea
Apidae
*Apis mellifera
Bombus humilis
Bombus lapidarius
Bombus lucorum
Bombus pascuorum
Bombus pratorum
Bombus terrestris
Colletidae
Colletes brevicornis
Halictidae
*Lasioglossum costulatum
Melittidae
Melitta haemorrhoidalis
Sphecidae
Ammophila sabulosa
DIPTERA
Syrphidae
Episyrphus balteatus
Muscidae
Trichops cunctans
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris brassicae
Noctuidae
Melanchra persicaria
Autographa gamma
COLEOPTERA
Nitidulidae
Meligethes aeneus
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus

C. rapunculus

HYMENOPTERA

Megachilidae

Chelostoma campanularum

Chelostoma rapunculi

DIPTERA

Muscidae

Thricops cunctans

HYMENOPTERA
Andrenidae
Andrena bicolor
Andrena chrysosceles
Andrena flavipes
Apidae
Apis mellifera
Bombus humilis
Bombus lucorum
Colletidae
Colletes brevicornis
Halictidae
*Lasioglossum costulatum
Lasioglossum pygmaeum
Melittidae
Melitta haemorrhoidalis
Sphecidae
Ammophila sabulosa
DIPTERA
Bombylidae
*Anthrax dentata
Syrphidae
Melanostoma melinum
Muscidae
Thricops cunctans
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris brassicae
Geometridae
Eupithecia centaureata
Noctuidae
Autographa gamma
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
C. rotundifolia

HYMENOPTERA

Apidae

Bombus terrestris

Melittidae

Melitta haemorrhoidalis

HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena bicolor
*Andrena pandellei
Anthophoridae
Xylocopa violacea
Apidae
*Apis mellifera
Bombus lapidarius
*Bombus soroeensis
Colletidae
*Colletes brevicornis
Halictidae
*Dufourea alpina
*Halictus rubicundus
Lasioglossum aeratum
Lasioglossum aureoleum
Megachilidae
*Chelostoma campanularum
*Chelostoma rapunculi
*Hoplitis mitis
Megachile latimanus
Megachile willughbiella
Melittidae
Melitta hispanica
Melitta leporina
Melitta tricinctata
Sphecidae
Ammophila sabulosa
DIPTERA
Syrphidae
*Rhingia campestris
Agromyzidae
Amauromyza gyrans
Anthomyidae
Delia floricola
Dolichopodidae
Dolichopus andorrensis
Muscidae
Thricops cunctans
Tachinidae
Syphona collini
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris napi
Arctiidae
Maurica breveti
Geometridae
Eupithecia centaureata
*Eupithecia vulgata
Noctuidae
Acrocincta euphorbiae
*Curculia campanulae
Diarsia mendica
Polymixis dubia
Polymixis flavicincta
Standfussiana lucernea
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
DERMAPTERA
Forficulariae
Forficula auricularia
C. scheuchzeri

HYMENOPTERA

Apidae

Bombus pratorum

HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena bicolor
Apidae
Apis mellifera
*Bombus humilis
Bombus lucorum
Colletidae
Colletes brevicornis
Halictidae
*Lasioglossum costulatum
Megachilidae
Chelostoma campanularum
*Chelostoma nasutum
Chelostoma rapunculi
Melittidae
Melitta haemorrhoidalis
Sphecidae
Ammophila sabulosa
DIPTERA
Syrphidae
Rhingia campestris
Muscidae
Thricops cunctans
LEPIDOPTERA

Pieridae

Pieris rapae
Geometridae
Eupithecia centaureata
Noctuidae
Autographa gamma
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
C. semisecta

DIPTERA

Bombylidae

Anthrax dentata

HYMENOPTERA
Apidae
Apis mellifera
Bombus pascuorum
Bombus pratorum
Colletidae
Colletes brevicornis
Halictidae
*Halictus rubicundus
*Lasioglossum costulatum
Megachilidae
Chelostoma campanularum
Chelostoma rapunculi
Melittidae
Melitta haemorrhoidalis
Icheneumonidae
Ichneumon sarcitorius
DIPTERA
Syrphidae
*Episyrphus balteatus
Eristalis horticola
Empididae
Empis livida
Muscidae
Thricops cunctans
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
Nitidulidae
Meligethes aeneus
Oedemeridae
Oedemerus virescens
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris brassicae
Noctuidae
Autographa gamma
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
C. trachelium

HYMENOPTERA

Megachilidae

Chelostoma rapunculi

HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena bicolor
Apidae
*Apis mellifera
*Bombus humilis
*Bombus jonellus
*Bombus terrestris
Colletidae
Hylaeus communis
Halictidae
Lasioglossum costulatum
Megachilidae
Chelostoma campanularum
Megachile willughbiella
Melittidae
*Melitta haemorrhoidalis
Ichneumonidae
Ichneumon sarcitorius
DIPTERA
Syrphidae
Rhingia campestris
Agromyzidae
Liriomyza strigata
Muscidae
Thricops cunctans
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris brassicae
Geometridae
Eupithecia centaureata
Noctuidae
Autographa gamma
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
HEMIPTERA
Aphidae
Aphis fabae
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
Jasione crispa ssp. segurensis

HYMENOPTERA

Apidae

Bombus pratorum

HYMENOPTERA
Apidae
*Apis mellifera
Bombus lapidarius
*Bombus pascuorum
*Bombus ruderatus
*Bombus terrestris
Halictidae
Halictus rubicundus
DIPTERA
Syrphidae
Episyrphus balteatus
Eristalis tenax
Empididae
Empis livida
Muscidae
Thricops cunctans
LEPIDOPTERA
Noctuidae
Autographa gamma
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
J. montana

HYMENOPTERA

Apidae

Bombus terrestris

DIPTERA

Syrphidae

Eristalis intricarius

Volucella bombylans

HYMENOPTERA
Apidae
Apis mellifera
*Bombus pascuorum
Bombus pratorum
*Bombus ruderatus
Halictidae
*Halictus rubicundus
Lasioglossum albocinctum
DIPTERA
Syrphidae
*Epishyrphus balteatus
Eristalis horticola
Eumerus sabulonum
Heliophilus trivittatus
*Sphaerophora scripta
Agromyzidae
Napomyza hirticornis
Conopidae
Ceonops quadrifasciatus
Empididae
Empis livida
Muscidae
*Thricops cunctans
LEPIDOPTERA
Lycaenidae
*Thymelicus lineola
Nymphalidae
Satyrus actaea
Geometridae
Eupithecia centaureata
Sphingidae
*Sphinx ligustri
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
Nitidulidae
Meligethes subrugosus
THYSANOPTERA
Phlaeothripidae
Haplothrips jasionis
Legousia speculum-veneris
 
HYMENOPTERA
Andrenidae
Andrena bicolor
Apidae
*Apis mellifera
Bombus lapidarius
*Bombus ruderatus
*Bombus terrestris
Colletidae
Colletes brevicornis
Halictidae
Halictus rubicundus
LEPIDOPTERA
Pieridae
Pieris napi
Noctuidae
Autographa gamma
DIPTERA
Empididae
Empis livida
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
THYSANOPTERA
Thrypidae
Thrips vulgatissimus
Phyteuma haemisphericum

HYMENOPTERA

Apidae

Bombus monticola

HYMENOPTERA
Andrenidae
Andrena curvungula
Apidae
*Apis mellifera
*Bombus humilis
Bombus jonellus
*Bombus terrestris
DIPTERA
Syrphidae
*Rhingia campestris
Agromyzidae
Amauromyza gyrans
LEPIDOPTERA
Geometridae
Eupithecia centaureata
Eupithecia vulgata
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
P. orbiculare
 
HYMENOPTERA
Andrenidae
Andrena curvungula
Apidae
*Apis mellifera
*Bombus hortorum
Bombus jonellus
*Bombus pascuorum
DIPTERA
Syrphidae
*Rhingia campestris
Agromyzidae
Amauromyza gyrans
LEPIDOPTERA
Geometridae
Eupithecia centaureata
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
P. spicatum

HYMENOPTERA

Apidae

Bombus pascuorum

DIPTERA

Syrphidae

Rhingia campestris

HYMENOPTERA
Andrenidae
*Andrena curvungula
Andrena haemorrhoa
Apidae
Apis mellifera
*Bombus hortorum
*Bombus humilis
Bombus jonellus
*Bombus terrestris
DIPTERA
Agromyzidae
*Amauromyza gyrans
Chromatomyia horticola
Liriomyza bryoniae
LEPIDOPTERA
Geometridae
Eupithecia centaureata
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus
Trachelium caeruleum
 
HYMENOPTERA
Apidae
*Apis mellifera
*Bombus lapidarius
*Bombus pascuroum
*Bombus pratorum
*Bombus ruderatus
*Bombus terrestris
Halictidae
Halictus rubicundus
LEPIDOPTERA
Pieridae
*Pieris brassicae
*Pieris mannii
*Pieris napi
* Pieris rapae
COLEOPTERA
Curculionidae
Miarus ursinus